父・道長から若くして後一条天皇の摂政を譲られ、その後見を受ける。父の死後は後朱雀天皇、後冷泉天皇の治世にて50年の長きに亘って関白を務め、摂関政治の全盛期を築いた。
しかし天皇の后にした娘が男子に恵まれず、また刀伊の入寇、平忠常の乱、前九年の役など戦乱が相次ぐなど、朝廷の内外からそれまでの絶対的な権力体制を揺さぶられる事態が生じた。更に晩年には頼通と血縁のない後三条天皇が即位したこともあり、摂関家の権勢は衰退へ向かうこととなる。